Український антарктичний журнал

Том 24 № 1(32) (2026): Український антарктичний журнал
Articles

Репродуктивні ендосимбіотичні бактерії антарктичних ногохвісток: на порозі нових відкриттів?

PDF (English)
  • Олександра Проценко,
  • Павло Коваленко,
  • Юрій Проценко,
  • Ірина Козерецька
Олександра Проценко
Київський національний університет імені Тараса Шевченка, м. Київ, 01601, Україна; Державна установа Національний антарктичний науковий центр, МОН України, м. Київ, 01601, Україна
Павло Коваленко
Державна установа Національний антарктичний науковий центр, МОН України, м. Київ, 01601, Україна; Державна установа «Інститут еволюційної екології НАН України», м. Київ, 03143, Україна
Юрій Проценко
Київський національний університет імені Тараса Шевченка, м. Київ, 01601, Україна; Пирятинський національний природний парк, м. Пирятин, 37000, Україна
Ірина Козерецька
Державна установа Національний антарктичний науковий центр, МОН України, м. Київ, 01601, Україна
DOI: https://doi.org/10.33275/1727-7485.1.2026.760
Опубліковано July 2, 2026
Ключові слова
Як цитувати
Проценко, О., Коваленко, П., Проценко, Ю., & Козерецька, І. (2026). Репродуктивні ендосимбіотичні бактерії антарктичних ногохвісток: на порозі нових відкриттів?. Український антарктичний журнал, 24(1(32), 87-99. https://doi.org/10.33275/1727-7485.1.2026.760

Авторське право (c) 2026 Український антарктичний журнал

Creative Commons License

Ця робота ліцензується відповідно до Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Анотація

Eндосимбіотичні бактерії інфікують величезну кількість безхребетних представників різноманітних таксонів. У цій роботі представлено огляд результатів щодо ідентифікації ендосимбіотичних бактерій (зокрема родів Wolbachia, Cardinium, Rickettsia, Arsenophonus та Spiroplasma), здатних потенційно впливати на репродуктивні стратегії організму-хазяїна у представників фауни Collembola Антарктичного регіону. Ці бактерії грають важливу роль у формуванні адаптаційних механізмів та популяційних структур членистоногих поза Антарктикою в мінливих умовах довкілля. В даній роботі проаналізовано видове різноманіття антарктичних колембол та проведено ретроспективний пошук відомостей про інфікування видів, які зустрічаються в даному регіoні та поза ним бактеріями-ендосимбіонтами. Встановлено, що дані бактерії інфікують представників ногохвісток, зокрема тих, які можуть зустрічатися в Антарктиці (Folsomia candida, Megalothorax minimus, Mesaphorura macrochaeta, Parisotoma notabilis). Екологія та фізіологія членистоногих регіону вже ґрунтовно вивчені. Втім, на сьогодні у доступних наукових джерелах відсутня інформація, яка б свідчила про наявність відповідних ендосимбіотичних асоціацій у колембол Антарктики. Виявлений дефіцит даних може вказувати як на потенційну ізольованість місцевих популяцій, так і на існування умов, за яких інфікування ногохвісток Антарктики бактеріями родів Wolbachia, Cardinium, Rickettsia, Arsenophonus та Spiroplasma не можливе в силу тих чи інших причин. Водночас, потребується проведення більш масштабних молекулярно-генетичних скринінгів із застосуванням сучасних методів сиквенування з метою отримання остаточної відповіді з питання можливого інфікування антарктичних видів ногохвісток ендосимбіотичними бактеріями. Проведений аналіз літературних даних окреслює перспективний напрям для подальших досліджень мікроорганізмів-симбіонтів антарктичних організмів, зокрема ногохвісток.

PDF (English)

Посилання

  1. Agamennone, V., Jakupović, D., Weedon, J. T., Suring, W. J., van Straalen, N. M., Roelofs, D., & Röling, W. F. M. (2015). The microbiome of Folsomia candida: an assessment of bacterial diversity in a Wolbachia containing animal. FEMS Microbiology Ecology, 91(11), fiv128. https://doi.org/10.1093/femsec/fiv128
  2. Arai, H., Inoue, M. N., & Kageyama, D. (2022). Male-killing mechanisms vary between Spiroplasma species. Frontiers in Microbiology, 13, 1075199. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.1075199
  3. Ávila-Jiménez, M. L., & Coulson, S. J. (2011). A Holarctic biogeographical analysis of the Collembola (Arthropoda, Hexapoda) unravels recent post-glacial colonization patterns. Insects, 2(3), 273–296. https://doi.org/10.3390/insects2030273
  4. Bahrndorff, S., de Jonge, N., Hansen, J. K., Lauritzen, J. M. S., Spanggaard, L. H., Sørensen, M. H., Yde, M., & Nielsen, J. L. (2018). Diversity and metabolic potential of the microbiota associated with a soil arthropod. Scientific Reports,8(1), 2491. https://doi.org/10.1038/s41598-018-20967-0
  5. Baird, H. P., Janion-Scheepers, C., Stevens, M. I., Leihy R. I., & Chown, S. L. (2019). The ecological biogeography of indigenous and introduced Antarctic springtails. Journal of Biogeography, 46(9), 1959–1973. https://doi.org/10.1111/jbi.13639
  6. Baldo, L., Ayoub, N. A., Hayashi, C. Y., Russell, J. A., Stahlhut, J. K., & Werren, J. H. (2008). Insight into the routes of Wolbachia invasion: High levels of horizontal transfer in the spider genus Agelenopsis revealed by Wolbachia strain and mitochondrial DNA diversity. Molecular Ecology,17(2), 557–569. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2007.03608.x
  7. Bellini, B. C., Weiner, W. M., & Winck, B. R. (2023). Systematics, ecology and taxonomy of Collembola: Introduction to the special issue. Diversity, 15(2), 221. https://doi.org/10.3390/d15020221
  8. Blow, F., & Douglas, A. E. (2019). The hemolymph microbiome of insects. Journal of Insect Physiology, 115, 33–39. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2019.04.002
  9. Bolaños, L. M., Servín-Garcidueñas, L. E., & Martínez-Romero, E. (2015). Arthropod–Spiroplasma relationship in the genomic era. FEMS Microbiology Ecology, 91(2), 1–8. https://doi.org/10.1093/femsec/fiu008
  10. Bové, J. M. (1997). Spiroplasmas: Infectious agents of plants, arthropods and vertebrates. Wiener Klinische Woche nschrift, 109(14–15), 604–612.
  11. Brayley, O., Hayward, S., McCready, K., Liu, S., Chen, Y., Ullah, S., Teets, N., & Convey, P. (2025a). Absence of Wolbachia in the sub-Antarctic midge, Eretmoptera murphyi (Diptera: Chironomidae). Antarctic Science,37(4), 332–337. https://doi.org/10.1017/S0954102025000197
  12. Brayley, O. D. M., McCready, K., Liu, S., Convey, P., Chen, Y., Ullah, S., Teets, N., & Hayward, S. A. L. (2025b). The microbiome of an invasive Antarctic insect, Eretmoptera murphyi (Diptera: Chironomidae), and its potential role in nutrient cycling. Research Square. https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-7744438/v1
  13. Bressan, A., Terlizzi, F., & Credi, R. (2012). Independent origins of vectored plant pathogenic bacteria from arthropod-associated Arsenophonus endosymbionts. Microbial Ecology, 63(3), 628–638. https://doi.org/10.1007/s00248-011-9933-5
  14. Brumin, M., Kontsedalov, S., & Ghanim, M. (2011). Rickettsia influences thermotolerance in the whitefly Bemisia tabaci B biotype. Insect Science, 18(1), 57–66. https://doi.org/10.1111/j.1744-7917.2010.01396.x
  15. Buschi, E., Dell’Anno, A., Tangherlini, M., Candela, M., Rampelli, S., Turroni, S., Palladino, G., Esposito, E., Martire, M. L., Musco, L., Stefanni, S., Munari, C., Fiori, J., Danovaro, R., & Corinaldesi, C. (2024). Resistance to freezing conditions of endemic Antarctic polychaetes is enhanced by cryoprotective proteins produced by their microbiome. Science Advances, 10(25), eadk9117. https://doi.org/10.1126/sciadv.adk9117
  16. Casem, M. L. (2016). Cell Systems. In Case Studies in Cell Biology (pp. 345–371). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-801394-6.00015-4
  17. Castrillo, L. A., Lee, R. E. Jr., Wyman, J. A., Lee, M. R., & Rutherford, S. T. (2001). Field Persistence of Ice-Nucleating Bacteria in Overwintering Colorado Potato Beetles. Biological Control, 21(1), 11–18. https://doi.org/10.1006/bcon.2000.0913
  18. Chabanol, E., & Gendrin, M. (2024). Insects and microbes: Best friends from the nursery. Current Opinion in Insect Science, 66, 101270. https://doi.org/10.1016/j.cois.2024.101270
  19. Charlesworth, J., Weinert, L. A., Araujo, E. V., & Welch, J. J. (2019). Wolbachia, Cardinium and climate: An analysis of global data. Biology Letters, 15(8), 20190273. https://doi.org/10.1098/rsbl.2019.0273
  20. Chown, S. L., & Convey, P. (2007). Spatial and temporal variability across life’s hierarchies in the terrestrial Antarctic. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 362(1488), 2307–2331. https://doi.org/10.1098/rstb.2006.1949
  21. Cockburn, S. N., Haselkorn, T. S., Hamilton, P. T., Landzberg, E., Jaenike, J., & Perlman, S. J. (2013). Dynamics of the continent-wide spread of a Drosophila defensive symbiont. Ecology Letters, 16(5), 609–616. https://doi.org/10.1111/ele.12087
  22. Collins, G. E., Hogg, I. D., Convey, P., Barnes, A. D., & McDonald, I. R. (2019). Spatial and temporal scales matter when assessing the species and genetic diversity of springtails (Collembola) in Antarctica. Frontiers in Ecology and Evolution, 7, 76. https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00076
  23. Convey, P., Biersma, E. M., Casanova-Katny, A., & Maturana, C. S. (2020). Refuges of Antarctic diversity. In Past Antarctica (pp. 181–200). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-817925-3.00010-0
  24. Corbin, C., Heyworth, E. R., Ferrari, J., & Hurst, J. D. D. (2017). Heritable symbionts in a world of varying temperature. Heredity, 118, 10–20. https://doi.org/10.1038/hdy.2016.71
  25. Czarnetzki, A. B., & Tebbe, C. C. (2003). Detection and phylogenetic analysis of Wolbachia in Collembola. Environmental Microbiology, 6, 35–44. https://doi.org/10.1046/j.1462-2920.2003.00537.x
  26. Czarnetzki, A. B., & Tebbe, C. C. (2004). Diversity of bacteria associated with Collembola – a cultivation-in-dependent survey based on PCR-amplified 16S rRNA genes. FEMS Microbiology Ecology, 49(2), 217–227. https://doi.org/10.1016/j.femsec.2004.03.007
  27. Dallai, R., Fanciulli, P. P., & Frati, F. (1999). Chromosome elimination and sex determination in springtails (Insecta, Collembola). The Journal of Experimental Zoology, 285(3), 215–225. https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-010X(19991015)285:3<215::AID-JEZ4>3.0.CO;2-5
  28. Ding, J., Zhu, D., Chen, Q.-L., Zheng, F., Wang, H.-T., & Zhu, Y.-G. (2019). Effects of long-term fertilization on the associated microbiota of soil collembolan. Soil Biology and Biochemistry, 130, 141–149. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2018.12.015
  29. Dobson, S. L., Bourtzis, K., Braig, H. R., Jones, B. F., Zhou, W., Rousset, F., & O’Neill, S. L. (1999). Wolbachia infections are distributed throughout insect somatic and germ line tissues. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 29(2), 153–160. https://doi.org/10.1016/S0965-1748(98)00119-2
  30. Doremus, M. R., Kelly, S. E., & Hunter, M. S. (2019). Exposure to opposing temperature extremes causes comparable effects on Cardinium density but contrasting effects on Cardinium-induced cytoplasmic incompatibility. PLOS Pathogens, 15(8), e1008022. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1008022
  31. Douglas, A. E. (2015). Multiorganismal insects: Diversity and function of resident microorganisms. Annual Review of Entomology, 60, 17–34. https://doi.org/10.1146/annurev-ento-010814-020822
  32. Duron, O., Bouchon, D., Boutin, S., Bellamy, L., Zhou, L., Engelstädter, J., & Hurst, G. D. (2008). The diversity of reproductive parasites among arthropods: Wolbachia do not walk alone. BMC Biology, 6(1), 27. https://doi.org/10.1186/1741-7007-6-27
  33. Ebbert, M. A., & Nault, L. R. (1994). Improved over-wintering ability in Dalbulus maidis (Homoptera: Cicadellidae) vectors infected with Spiroplasma kunkelii (Mycoplasmatales: Spiroplasmataceae). Environmental Entomology, 23(3), 634–644. https://doi.org/10.1093/ee/23.3.634
  34. Frati, F., Negri, I., Fanciulli, P. P., Pellecchia, M., & Dallai, R. (2006). Ultrastructural and molecular identification of a new Rickettsia endosymbiont in the springtail Onychiurus sinensis (Hexapoda, Collembola). Journal of Invertebrate Pathology, 93(3), 150–156. https://doi.org/10.1016/j.jip.2006.07.002
  35. Garcia-Arraez, M. G., Masson, F., Escobar, J. C. P., & Lemaitre, B. (2019). Functional analysis of RIP toxins from the Drosophila endosymbiont Spiroplasma poulsonii. BMC Microbiology, 19(1), 46. https://doi.org/10.1186/s12866-019-1410-1
  36. GBIF. (2026). GBIF Occurrence Download. Retrieved 29 January 2026, from https://doi.org/10.15468/dl.kesc38
  37. Giorgini, M., Bernardo, U., Monti, M. M., Nappo, A. G., & Gebiola, M. (2010). Rickettsia symbionts cause parthenogenetic reproduction in the parasitoid wasp Pnigalio soemius (Hymenoptera: Eulophidae). Applied and Environmental Microbiology, 76(8). https://doi.org/10.1128/AEM.03154-09
  38. Gupta, M., Kaur, R., Gupta, A., & Raychoudhury, R. (2021). Are ecological communities the seat of endosymbiont horizontal transfer and diversification? A case study with soil arthropod community. Ecology and Evolution, 11(21), 14490–14508. https://doi.org/10.1002/ece3.8108
  39. Haghshenas-Gorgabi, N., Poorjavd, N., Khajehali, J., & Wybouw, N. (2023). Cardinium symbionts are pervasive in Iranian populations of the spider mite Panonychus ulmi despite inducing an infection cost and no demonstrable reproductive phenotypes when Wolbachia is a symbiotic partner. Experimental and Applied Acarology, 91(3), 369–380. https://doi.org/10.1007/s10493-023-00840-0
  40. Haider, K., Abbas, D., Galian, J., Ghafar, M. A., Kabir, K., Ijaz, M., Hussain M., Khan, K. A., Gramh, H. A., & Raza, A. (2025). The multifaceted roles of gut microbiota in insect physiology, metabolism, and environmental adaptation: Implications for pest management strategies. World Journal of Microbiology and Biotechnology, 41,75. https://doi.org/10.1007/s11274-025-04288-9
  41. Hao, C., de Jonge, N., Chen, T.-W., Gong, X., Xu, G., Wu, D., & Nielsen, J. L. (2024). Seasonal dynamics of microbiota in winter-adapted Collembola: Insights into symbiotic relationships and adaptation to low temperatures. Applied Soil Ecology, 202, 105599. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2024.105599
  42. Harumoto, T., Anbutsu, H., & Fukatsu, T. (2014). Male-killing Spiroplasma induces sex-specific cell death via host apoptotic pathway. PLoS Pathogens, 10(2), e1003956. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1003956
  43. Holmes, C. J., Jennings, E. C., Gantz, J. D., Spacht, D., Spangler, A. A., Denlinger, D. L., Lee, R. E. Jr., Hamilton, T. L., & Benoit, J. B. (2019). The Antarctic mite, Alaskozetes antarcticus, shares bacterial microbiome community membership but not abundance between adults and tritonymphs. Polar Biology, 42(11), 2075–2085. https://doi.org/10.1007/s00300-019-02582-5
  44. Hopkin, S. P. (1997). Biology of the Springtails (Insecta: Collembola). Oxford University Press. https://doi.org/10.1093/oso/9780198540847.001.0001
  45. Hurst, G. D. D., von der Schulenburg, J. H., Majerus, T. M. O., Bertrand, D., Zakharov, I. A., Baungaard, J., Völkl, W., Stouthamer, R., & Majerus, M. E. N. (1999). Invasion of one insect species, Adalia bipunctata, by two different male-killing bacteria. Insect Molecular Biology, 8(1), 133–139. https://doi.org/10.1046/j.1365-2583.1999.810133.x
  46. Jaenike, J., Unckless, R., Cockburn, S. N., Boelio, L. M., & Perlman, S. J. (2010). Adaptation via symbiosis: Recent spread of a Drosophila defensive symbiont. Science, 329(5988), 212–215. https://doi.org/10.1126/science.1188235
  47. Jiggins, F. M., Hurst, G. D. D., Jiggins, C. D., von der Schulenburg, J. H. G., & Majerus, M. E. N. (2000). The butterfly Danaus chrysippus is infected by a male-killing Spiroplasma bacterium. Parasitology, 120(5), 439–446. https://doi.org/10.1017/S0031182099005867
  48. Jolley, K. A., Bray, J. E., & Maiden, M. C. J. (2018). Open-access bacterial population genomics: BIGSdb software, the PubMLST.org website and their applications. Wellcome Open Research, 3, 124. https://doi.org/10.12688/wellcomeopenres.14826.1
  49. Kakizawa, S., Hosokawa, T., Oguchi, K., Miyakoshi, K., & Fukatsu, T. (2022). Spiroplasma as facultative bacterial symbionts of stinkbugs. Frontiers in Microbiology, 13, 1044771. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.1044771
  50. Kaltenpoth, M., Flórez, L. V., Vigneron, A., Dirksen, P., & Engl, T. (2025). Origin and function of beneficial bacterial symbioses in insects. Nature Reviews Microbiology, 23, 551–567. https://doi.org/10.1038/s41579-025-01164-z
  51. Kaur, R., Shropshire, J. D., Cross, K. L., Leigh, B., Mansueto, A. J., Stewart, V., Bordenstein, S. R., & Bordenstein, S. R. (2021). Living in the endosymbiotic world of Wolbachia: A centennial review. Cell Host & Microbe, 29(6), 879–893. https://doi.org/10.1016/j.chom.2021.03.006
  52. Kaya, T. (2022). Investigation of Cardinium endosymbiont in the microfauna of granaries and surroundings. Plant Protection Bulletin, 62(3), 29–36. https://doi.org/10.16955/bitkorb.1159274
  53. Konai, M., Clark, E. A., Camp, M., Koeh, A. L., & Whitcomb, R. F. (1996). Temperature ranges, growth optima, and growth rates of Spiroplasma (Spiroplasmataceae, class Mollicutes) species. Current Microbiology, 32(6), 314–319. https://doi.org/10.1007/s002849900056
  54. Kovalenko, P., Pavlovska, M., Prekrasna-Kviatkovska, Y., Puhovkin, A., & Kozeretska, I. (2025). The microbiome of Antarctica’s endemic chironomid midge: From general microbial community to endosymbiotic bacteria. bioRxiv. https://doi.org/10.64898/2025.12.13.694143
  55. Lawson, E. T., Mousseau, T. A., Klaper, R., Hunter, M. D., & Werren, J. H. (2001). Rickettsia associated with male-killing in a buprestid beetle. Heredity, 86, 497–505. https://doi.org/10.1046/j.1365-2540.2001.00848.x
  56. Leo, C., Nardi, F., Cucini, C., Frati, F., Convey, P., Weedon, J. T., Roelofs, D., & Carapelli, A. (2021). Evidence for strong environmental control on bacterial microbiomes of Antarctic springtails. Scientific Reports, 11(1), 2973. https://doi.org/10.1038/s41598-021-82379-x
  57. Łukasik, P., Guo, H., van Asch, M., Ferrari, J., & Godfray, H. C. J. (2013). Protection against a fungal pathogen conferred by the aphid facultative endosymbionts Rickettsia and Spiroplasma is expressed in multiple host genotypes and species and is not influenced by coinfection with another symbiont. Journal of Evolutionary Biology, 26(12), 2654–2661. https://doi.org/10.1111/jeb.12260
  58. Ma, Y., Chen, W.-J., Li, Z.-H., Zhang, F., Gao, Y., & Luan, Y.-X. (2017). Revisiting the phylogeny of Wolbachiain Collembola. Ecology and Evolution, 7(7), 2009–2017. https://doi.org/10.1002/ece3.2738
  59. Maistrenko, O. M., Serga, S. V., Kovalenko, P. A., & Kozeretska, I. A. (2023). Bacteria associated with the Antarctic endemic insect Belgica antarctica Jacobs (Diptera Chironomidae). Cytology and Genetics, 57(3), 207–212. https://doi.org/10.3103/S0095452723030064
  60. Massey, J. H., & Newton, I. L. G. (2022). Diversity and function of arthropod endosymbiont toxins. Trends in Microbiology, 30(2), 185–198. https://doi.org/10.1016/j.tim.2021.06.008
  61. Masson, F., Calderon Copete, S., Schüpfer, F., Garcia-Arraez, G., & Lemaitre, B. (2018). In vitro culture of the insect endosymbiont Spiroplasma poulsonii highlights bacterial genes involved in host-symbiont interaction. mBio, 9(2), https://doi.org/10.1128/mbio.00024-18
  62. Mathieson, O. L., Schultz, D. L., Hunter, M. S., Kleiner, M., Schmitz-Esser, S., & Doremus, M. R. (2025). The ecology, evolution, and physiology of Cardinium: A widespread heritable endosymbiont of invertebrates. FEMS Microbiology Reviews, 49, fuaf031. https://doi.org/10.1093/femsre/fuaf031
  63. McFall-Ngai, M., Hadfield, M. G., Bosch, T. C. G., Carey, H. V., Domazet-Lošo, T., Douglas, A. E., Dubilier, N., Eberl, G., Fukami, T., Gilbert, S. F., Hentschel, U., King, N., Kjelleberg, S., Knoll, A. H., Kremer, N., Mazmanian, S. K., Metcalf, J. K., Nealson, K., Pierce, N. E., ... & Wernegreen, J. J. (2013). Animals in a bacterial world, a new imperative for the life sciences. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 110(9), 3229–3236. https://doi.org/10.1073/pnas.1218525110
  64. McQueen, J. P., Gattoni, K., Gendron, E. M. S., Schmidt, S. K., Sommers, P., & Porazinska, D. L. (2022). Host identity is the dominant factor in the assembly of nematode and tardigrade gut microbiomes in Antarctic Dry Valley streams. Scientific Reports, 12(1), 20118. https://doi.org/10.1038/s41598-022-24206-5
  65. Mioduchowska, M., Konecka, E., Gołdyn, B., Pinceel, T., Brendonck, L., Lukić, D., Kaczmarek, Ł., Namiotko, T., Zając, K., Zając, T., Jastrzębski, J. P., & Bartoszek, K. (2023). Playing peekaboo with a master manipulator: metagenetic detection and phylogenetic analysis of Wolbachia supergroups in freshwater invertebrates. International Journal of Molecular Sciences, 24(11), 9400. https://doi.org/10.3390/ijms24119400
  66. Mioduchowska, M., Nitkiewicz, B., Roszkowska, M., Kačarević, U., Madanecki, P., Pinceel, T., Namiotko, T., Gołdyn, B., & Kaczmarek, Ł. (2021). Taxonomic classification of the bacterial endosymbiont Wolbachia based on next-generation sequencing: Is there molecular evidence for its presence in tardigrades? Genome, 64(10), 951–958. https://doi.org/10.1139/gen-2020-0036
  67. Mondal, S., Somani, J., Roy, S., Babu, A., & Pandey, A. K. (2023). Insect microbial symbionts: Ecology, interactions, and biological significance. Microorganisms, 11(11), 2665. https://doi.org/10.3390/microorganisms11112665
  68. Morgan-Richards, M., Marshall, C. J., Biggs, P. J., & Trewick, S. A. (2023). Insect freeze-tolerance Downunder: The microbial connection. Insects, 14(1), 89. https://doi.org/10.3390/insects14010089
  69. Nadal-Jiménez, P., Parratt, S. R., Siozios, S., & Hurst, G. D. D. (2023). Isolation, culture and characterization of Arsenophonus symbionts from two insect species reveal loss of infectious transmission and extended host range. Frontiers in Microbiology, 14, 1089143. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1089143
  70. Nakamura, K., Miura, K., De Jong, P., & Ueno, H. (2006). Comparison of the incidence of sibling cannibalism between male-killing Spiroplasma infected and uninfected clutches of a predatory ladybird beetle, Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae). European Journal of Entomology, 103(2), 323–326. https://doi.org/10.14411/eje.2006.042
  71. O’Neill, S. L., Hoffmann, A. A., & Werren, J. H. (Eds). (1997). Influential Passengers: Inherited Microorganisms and Arthropod Reproduction. Oxford University Press. https://doi.org/10.1093/oso/9780198577867.001.0001
  72. Pathiraja, D., Wee, J., Cho, K., & Choi, I.-G. (2022). Soil environment reshapes microbiota of laboratory-main-tained Collembola during host development. Environmental Microbiome, 17(1), 16. https://doi.org/10.1186/s40793-022-00411-7
  73. Pietri, J. E., DeBruhl, H., & Sullivan, W. (2016). The rich somatic life of Wolbachia. MicrobiologyOpen, 5(6), 923–936. https://doi.org/10.1002/mbo3.390
  74. Pike, N., & Kingcombe, R. (2009). Antibiotic treatment leads to the elimination of Wolbachia endosymbionts and sterility in the diplodiploid collembolan Folsomia candida. BMC Biology, 7, 54. https://doi.org/10.1186/1741-7007-7-5
  75. Pilgrim, J., Thongprem, P., Davison, H. R., Siozios, S., Baylis, M., Zakharov, E. V., Ratnasingham, S., deWaard, J. R., Macadam, C. R., Smith, M. A., & Hurst, G. D. D. (2021). Torix Rickettsia are widespread in arthropods and reflect a neglected symbiosis. GigaScience, 10(3), giab021. https://doi.org/10.1093/gigascience/giab021
  76. Protsenko, Y., Protsenko, O., Kovalenko, P., Parnikoza, I., Puhovkin, A., Svetlichny, L., Convey, P., & Kozeretska, I. (2025). New Collembola occurrence records from the western Antarctic Peninsula. Ukrainian Antarctic Journal, 23(1(30), 64–89. https://doi.org/10.33275/1727-7485.1.2025.744
  77. RAS (Eds.). (2026). Register of Antarctic Species. Accessed at https://ras.biodiversity.aq on 5 February 2026
  78. Raychoudhury, R., Baldo, L., Oliveira, D. C. S. G., & Werren, J. H. (2009). Modes of acquisition of Wolbachia: Horizontal transfer, hybrid introgression, and codivergence in the Nasonia species complex. Evolution, 63(1), 165–183. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.2008.00533.x
  79. Regassa, L., & Gasparich, G. E. (2006). Spiroplasmas: Evolutionary relationships and biodiversity. Frontiers in Bioscience, 11(3), 2983–3002. https://doi.org/10.2741/2027
  80. Rivera, A., Cedillo, L., Hernández, F., Romero, O., & Hernández, M. A. (2013). Spiroplasmas infectious agents of plants. European Journal of Experimental Biology, 3(1), 583–591.
  81. Rodrigues, J., Lefoulon, E., Gavotte, L., Perillat-Sanguinet, M., Makepeace, B., Martin, C., & D’Haese, C. A. (2023). Wolbachia springs eternal: symbiosis in Collembola is associated with host ecology. Royal Society Open Science, 10(5), 230288. https://doi.org/10.1098/rsos.230288
  82. Senula, S. F., Scavetta, J. T., Mueller, U. G., Seal, J. N., & Kellner, K. (2022). Cold adaptations along a range limit in an obligate symbiosis. Functional Ecology, 36(9), 2267–2278. https://doi.org/10.1111/1365-2435.14120
  83. Serga, S., Kovalenko, P. A., Maistrenko, O. M., Deconninck, G., Shevchenko, O., Iakovenko, N., Protsenko, Y., Susulovsky, A., Kaczmarek, Ł., Pavlovska, M., Convey, P., & Kozeretska, I. (2024). Wolbachia in Antarctic terrestrial invertebrates: Absent or undiscovered? Environmental Microbiology Reports, 16(6), e70040. https://doi.org/10.1111/1758-2229.70040
  84. Socolovschi, C., Gaudart, J., Bitam, I., Huynh, T. P., Raoult, D., & Parola, P. (2012). Why are there so few Rickettsia conorii conorii infected Rhipicephalus sanguineusticks in the wild? PLoS Neglected Tropical Diseases, 6(6), e1697. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0001697
  85. Stouthamer, C. M., Kelly, S. E., Mann, E., Schmitz-Esser, S., & Hunter, M.S. (2019). Development of a multilocus sequence typing system helps reveal the evolution of Cardinium hertigii, a reproductive manipulator symbiont of insects. BMC Microbiology, 19, 266. https://doi.org/10.1186/s12866-019-1638-9
  86. Tanganelli, V., Fanciulli, P. P., Nardi, F., & Frati, F. (2014). Molecular phylogenetic analysis of a novel strain from Neelipleona enriches Wolbachia diversity in soil biota. Pedobiologia, 57(1), 15–20. https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2013.08.004
  87. Timmermans, M. J. T. N., Mariën, J., Roelofs, D., Van Straalen, N. M., & Ellers, J. (2004). Evidence for multiple origins of Wolbachia infection in springtails. Pedobiologia, 48(5-6), 469–475. https://doi.org/10.1016/j.pedobi.2004.07.008
  88. Timmermans, M. J. T. N., Prabha, H., & Kett, S. (2023). Wolbachia and Spiroplasma endosymbionts in the Anurida maritima (Collembola) species group. Evolutionary Journal of the Linnean Society, 2(1), kzad001. https://doi.org/10.1093/evolinnean/kzad001
  89. Tsushima, Y., Nakamura, K., Tagami, Y., & Miura, K. (2015). Mating rates and the prevalence of male-killing Spiroplasma in Harmonia axyridis (Coleoptera: Coccinellidae). Entomological Science, 18(2), 217–220. https://doi.org/10.1111/ens.12113
  90. van der Vegt, W., & Bokhorst, S (2024). Bird traits and their nutrient impact on terrestrial invertebrate populations. Polar Biology, 47, 821–832. https://doi.org/10.1007/s00300-023-03161-5
  91. Vandekerckhove, T. T. M., Watteyne, S., Willems, A., Swings, J. G., Mertens, J., & Gillis, M. (1999). Phylogenetic analysis of the 16S rDNA of the cytoplasmic bacterium Wolbachia from the novel host Folsomia candida (Hexapoda, Collembola) and its implications for wolbachial taxonomy. FEMS Microbiology Letters, 180(2), 279–286. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1999.tb08807.x
  92. Vecchi, M., Newton, I. L. G., Cesari, M., Rebecchi, L., & Guidetti, R. (2018). The microbial community of tardigrades: Environmental influence and species specificity of microbiome structure and composition. Microbial Ecology, 76(2), 467–481. https://doi.org/10.1007/s00248-017-1134-4
  93. von der Schulenburg, J. H. G., Habig, M., Sloggett, J. J., Webberley, K. M., Bertrand, D., Hurst, G. D. D., & Majerus, M. E. N. (2001). Incidence of male-killing Rickettsia spp. (α-Proteobacteria) in the ten-spot ladybird beetle Adalia decempunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae). Applied and Environmental Microbiology, 67(1), 270–277. https://doi.org/10.1128/AEM.67.1.270-277.2001
  94. Wang, S., Li, G.-C., Zhang, Z.-H., Zhang, W.-Q., Wang, X., Chen, D., Chen, W., & Ding, M.-H. (2025). Recent warming trends in Antarctica revealed by multiple reanalysis. Advances in Climate Change Research, 16(3), 447–459. https://doi.org/10.1016/j.accre.2025.03.003
  95. Weinert, L. A., Araujo-Jnr, E. V., Ahmed, M. Z., & Welch, J. J. (2015). The incidence of bacterial endosymbionts in terrestrial arthropods. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 282(1807), 20150249. https://doi.org/10.1098/rspb.2015.0249
  96. Weinert, L. A., Werren, J. H., Aebi, A., Stone, G. N., & Jiggins, F. M. (2009). Evolution and diversity of Rickettsia bacteria. BMC Biology, 7, 6. https://doi.org/10.1186/1741-7007-7-6
  97. Werren, J. H., Baldo, L., & Clark, M. E. (2008). Wolbachia: Master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741–751. https://doi.org/10.1038/nrmicro1969
  98. Xie, J., Vilchez, I., & Mateos, M. (2010). Spiroplasmabacteria enhance survival of Drosophila hydei attacked by the parasitic wasp Leptopilina heterotoma. PLOS ONE, 5(8), e12149. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0012149
  99. Zhu, D., Chen, Q.-L., An, X.-L., Yang, X.-R., Christie, P., Ke, X., Wu, L.-H., & Zhu, Y.-G. (2018). Exposure of soil collembolans to microplastics perturbs their gut microbiota and alters their isotopic composition. Soil Biology and Biochemistry, 116, 302–310. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2017.10.027