Український антарктичний журнал

Том 20 № 2(25) (2022): Український антарктичний журнал
Articles

Мікробіоми перлинниці антарктичної (Colobanthus quitensis) морської Антарктики: різниця у різноманітті та ключових мікроорганізмах ризосфери та ендосфери рослини

PDF (English)
  • А. Єрхова,
  • І. Парнікоза,
  • М. Павловська,
  • Г. Євчун,
  • Є. Прекрасна-Квятковська
А. Єрхова
Відкритий міжнародний університет розвитку людини «Україна», м. Київ, 04071, Україна
І. Парнікоза
Державна установа Національний антарктичний науковий центр МОН України, м. Київ, 01601, Україна; Інститут молекулярної біології і генетики НАН України, м. Київ, 03680, Україна; Національний університет «Києво-Могилянська академія», м. Київ, 04655, Україна
М. Павловська
Державна установа Національний антарктичний науковий центр МОН України, м. Київ, 01601, Україна; Національний університет біоресурсів і природокористування України, м. Київ, 03041, Україна
Г. Євчун
Державна установа Національний антарктичний науковий центр МОН України, м. Київ, 01601, Україна; Національний університет «Києво-Могилянська академія», м. Київ, 04655, Україна
Є. Прекрасна-Квятковська
Державна установа Національний антарктичний науковий центр МОН України, м. Київ, 01601, Україна
DOI: https://doi.org/10.33275/1727-7485.2.2022.701
Опубліковано December 30, 2022
Ключові слова
  • 16S рРНК,
  • ендофіти,
  • перлинниця антарктична,
  • ризосфера
Як цитувати
Єрхова, А., Парнікоза, І., Павловська, М., Євчун, Г., & Прекрасна-Квятковська, Є. (2022). Мікробіоми перлинниці антарктичної (Colobanthus quitensis) морської Антарктики: різниця у різноманітті та ключових мікроорганізмах ризосфери та ендосфери рослини. Український антарктичний журнал, 20(2(25), 212-240. https://doi.org/10.33275/1727-7485.2.2022.701

Авторське право (c) 2022 Український антарктичний журнал

Creative Commons License

Ця робота ліцензується відповідно до Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Анотація

Мікробіом рослини відіграє важливу роль у розвитку рослини та її адаптації до середовища. Останнє є особливо суттєвим для рослин, що витримують несприятливі умови Антарктики. Метою роботи була оцінка мікробіому Colobanthus quitensis (Kunth) Bartl., що росте в географічному діапазоні від Південних Шетландських островів на півночі до затоки Маргарити на півдні (63°S – 68°S) в морській Антарктиці. Склад мікробіому C. quitensis (мікроорганізмів ризосфери та ендосфери наземної частини рослини) вивчали за допомогою метагеномного сиквенування ампліконів 16S рРНК на базі Illumina Novaseq 6000. Кількість операційних таксономічних одиниць та індекси біорізноманіття (Шеннона, Сімпсона, філогенетичного різноманіття Фейта) були нижчими (p < 0.05) у ендофітних мікробних угруповань порівняно з ризосферними, а ANOSIM виявив різницю (R = 0.9, p = 0.0001) у таксономічних структурах мікробіомів. Різноманіття мікробіому субстрату без вегетації було нижчим порівняно з ризосферою. Proteobacteria, Acidobacteria, Actinobacteria, Bacteroidota, Chloroflexi та Verrucomicrobia виявились домінантними типами в ризосфері. Ці типи бактерій домінували у мікробіомі субстрату, проте частка Actinobacteria була вищою. Proteobacteria домінувала в ендосфері рослини, а Firmicutes, Actinobacteria та Bacteroidota мали нижчу кількість. Представники Alphaproteobacteria, Actinobacteria та Acidobacteria становили значну частку ключового мікробіому ризосфери C. quitensis. Ключова частина ендофітного мікробіому переважно складалась із представників Alphaproteobacteria, Gammaproteobacteria та Firmicutes. На таксономічному рівні родин бактерії, що належать до Rhodobacteraceae, Microbacteriaceae, Rhizobiaceae, Xanthobacteraceae, Sphingomonadaceae, Comamonadacea, Pseudomonadaceae та Oxalobacteraceae входили до ключової мікробіоти як ризосферних, так і ендосферних мікробних угруповань. Кореляція між складом мікробного угруповання і регіоном росту рослини була низькою (R = 0.22, p = 0.04). Однак, деякі таксони в ризосфері рослини мали різну кількість залежно від регіону: північної, центральної чи південної частини морської Антарктики. Зміна у складі мікробних угруповань може бути пов’язана з погіршенням кліматичних умов в південному напрямку вздовж західного узбережжя Антарктичного півострова.

PDF (English)

Посилання

  1. Arocha-Garza, H. F., Canales-Del Castillo, R., Eguiarte, L. E., Souza, V., & De la Torre-Zavala, S. (2017). High diversity and suggested endemicity of culturable Actinobacteria in an extremely oligotrophic desert oasis. PeerJ, 5, e3247. https://doi.org/10.7717/peerj.3247
  2. Baldani, J. I., Reis, V. M., Videira, S. S., Boddey, L. H., & Baldani, V. L. D. (2014). The art of isolating nitrogen-fixing bacteria from non-leguminous plants using N-free semi-solid media: a practical guide for microbiologists. Plant and Soil, 384, 413–431. https://doi.org/10.1007/s11104-014-2186-6
  3. Barra, P. J., Inostroza, N. G., Acuña, J. J., Mora, M. L., Crowley, D. E., & Jorquera, M. A. (2016). Formulation of bacterial consortia from avocado (Persea americana Mill.) and their effect on growth, biomass and superoxide dismutase activity of wheat seedlings under salt stress. Applied Soil Ecology, 102, 80–91. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2016.02.014
  4. Barrientos-Díaz, L., Gidekel, M., & Gutiérrez-Moraga, A. (2008). Characterization of rhizospheric bacteria isolated from Deschampsia antarctica Desv. World Journal of Microbiology and Biotechnology, 24, 2289–2296. https://doi.org/10.1007/s11274-008-9743-1
  5. Benjamini, Y., & Hochberg, Y. (1995). Controlling the false discovery rate: a practical and powerful approach to multiple testing. Journal of the Royal Statistical Society. Series B (Methodological), 57(1), 289–300.
  6. Berendsen, R. L., Pieterse, C. M. J., & Bakker, P. A. H. M. (2012). The rhizosphere microbiome and plant health. Trends in Plant Science, 17(8), 478–486. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2012.04.001
  7. Berríos, G., Cabrera, G., Gidekel, M., & Gutiérrez-Moraga, A. (2013). Characterization of a novel Antarctic plant growthpromoting bacterial strain and its interaction with Antarctic hair grass (Deschampsia antarctica Desv). Polar Biology, 36, 349–362. https://doi.org/10.1007/s00300-012-1264-6
  8. Bredow, C., Azevedo, J. L., Pamphile, J. A., Mangolin, C. A., & Rhoden, S. A. (2015). In silico analysis of the 16S rRNA gene of endophytic bacteria, isolated from the aerial parts and seeds of important agricultural crops. Genetics and Molecular Research: GMR, 14(3), 9703–9721. https://doi.org/10.4238/2015.August.19.3
  9. Chauhan, A., Guleria, S., Balgir, P. P., Walia, A., Mahajan, R., Mehta, P., & Shirkot, C. K. (2017). Tricalcium phosphate solubilization and nitrogen fixation by newly isolated Aneurinibacillus aneurinilyticus CKMV1 from rhizosphere of Valeriana jatamansi and its growth promotional effect. Brazilian Journal of Microbiology, 48(2), 294–304. https://doi.org/10.1016/j.bjm.2016.12.001
  10. Chung, E. J., Park, T. S., Jeon, C. O., & Chung, Y. R. (2012). Chitinophaga oryziterrae sp. nov., isolated from the rhizosphere soil of rice (Oryza sativa L.). International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 62(Pt_12), 3030–3035. https://doi.org/10.1099/ijs.0.036442-0
  11. Cid, F. P., Inostroza, N. G., Graether, S. P., Bravo, L. A., & Jorquera, M. A. (2017). Bacterial community structures and ice recrystallization inhibition activity of bacteria isolated from the phyllosphere of the Antarctic vascular plant Deschampsia antarctica. Polar Biology, 40, 1319–1331. https://doi.org/10.1007/s00300-016-2036-5
  12. Convey, P., Hopkins, D. W., Roberts, S. J., & Tyler, A. N. (2011). Global southern limit of flowering plants and moss peat accumulation. Polar Research, 30, 8929. https://doi.org/10.3402/polar.v30i0.8929
  13. Convey, P., Chown, S. L., Clarke, A., Barnes, D. K. A., Bokhorst, S., Cummings, V., Ducklow, H. W., Frati, F., Green, T. G. A., Gordon, S., Griffiths, H. J., Howard-Williams, C., Huiskes, A. H. L., Laybourn-Parry, J., Lyons, W. B., McMinn, A., Morley, S. A., Peck, L. S., Quesada, A., … & Wall, D. H. (2014). The spatial structure of Antarctic biodiversity. Ecological Monographs, 84(2), 203–244. https://doi.org/10.1890/12-2216.1
  14. Delgado-Baquerizo, M., Oliverio, A. M., Brewer, T. E., Benavent-González, A., Eldridge, D. J., Bardgett, R. D., Maestre, F. T., Singh, B. K., & Fierer, N. (2018). A global atlas of the dominant bacteria found in soil. Science, 359(6373), 320–325. https://doi.org/10.1126/science.aap9516
  15. DeSantis, T. Z., Hugenholtz, P., Larsen, N., Rojas, M., Brodie, E. L., Keller, K., Huber, T., Dalevi, D., Hu, P., & Andersen, G. L. (2006). Greengenes, a chimera-checked 16S rRNA gene database and workbench compatible with ARB. Applied and Environmental Microbiology, 72(7), 5069–5072. https://doi.org/10.1128/AEM.03006-05
  16. Devi, K. A., Pandey, G., Rawat, A. K. S., Sharma, G. D., & Pandey, P. (2017). The Endophytic symbiont – Pseudomonas aeruginosa stimulates the antioxidant activity and growth of Achyranthes aspera L. Frontiers in Microbiology, 8, 1897. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01897
  17. Fierer, N., Bradford, M. A., & Jackson, R. B. (2007). Toward an ecological classification of soil bacteria. Ecology, 88(6), 1354–1364. https://doi.org/10.1890/05-1839
  18. Gallardo-Cerda, J., Levihuan, J., Lavín, P., Oses, R., Atala, C., Torres-Díaz, C., Cuba-Díaz, M., Barrera, A., & Molina-Montenegro, M. A. (2018). Antarctic rhizobacteria improve salt tolerance and physiological performance of the Antarctic vascular plants. Polar Biology, 41, 1973–1982. https://doi.org/10.1007/s00300-018-2336-z
  19. Glick, B. R. (2005). Modulation of plant ethylene levels by the bacterial enzyme ACC deaminase. FEMS Microbiology Letters, 251(1), 1–7. https://doi.org/10.1016/j.femsle.2005.07.030
  20. Haichar, F. Z., Marol, C., Berge, O., Rangel-Castro, J. I., Prosser, J. I., Balesdent, J., Heulin, T., & Achouak, W. (2008). Plant host habitat and root exudates shape soil bacterial community structure. The ISME Journal, 2(12), 1221–1230. https://doi.org/10.1038/ismej.2008.80
  21. Hardoim, P. R., van Overbeek, L. S., Berg, G., Pirttilä, A. M., Compant, S., Campisano, A., Döring, M., & Sessitsch, A. (2015). The hidden world within plants: ecological and evolutionary considerations for defining functioning of microbial endophytes. Microbiology and Molecular Biology Reviews: MMBR, 79(3), 293–320. https://doi.org/10.1128/MMBR.00050-14
  22. Harris, J. M., & Tibbles, B. J. (1997). Factors affecting bacterial productivity in soils on isolated inland nunataks in continental Antarctica. Microbial Ecology, 33(2), 106–123. https://doi.org/10.1007/s002489900013
  23. Hereme, R., Morales-Navarro, S., Ballesteros, G., Barrera, A., Ramos, P., Gundel, P. E., & Molina-Montenegro, M. A. (2020). Fungal endophytes exert positive effects on Colobanthus quitensis under water stress but neutral under a projected climate change scenario in Antarctica. Frontiers in Microbiology, 11, 264. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00264
  24. Komárková, V., Poncet, S., & Poncet, J. (1990). Additional and revisited localities of vascular plants Deschampsia antarctica Desv. and Colobanthus quitensis (Kunth) Bartl. in the Antarctic Peninsula area. Arctic and Alpine Research, 22(1), 108–113. https://doi.org/10.2307/1551725
  25. Lally, R. D., Galbally, P., Moreira, A. S., Spink, J., Ryan, D., Germaine, K. J., & Dowling, D. N. (2017). Application of endophytic Pseudomonas fluorescens and a bacterial consortium to Brassica napus can increase plant height and biomass under greenhouse and field conditions. Frontiers in Plant Science, 8, 2193. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.02193
  26. Li, J., Wang, C., Liang, W., & Liu, S. (2021). Rhizosphere microbiome: the emerging barrier in plant-pathogen interactions. Frontiers in Microbiology, 12, 772420. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.772420
  27. Minamisawa, K., Nishioka, K., Miyaki, T., Ye, B., Miyamoto, T., You, M., Saito, A., Saito, M., Barraquio, W. L., Teaumroong, N., Sein, T., & Sato, T. (2004). Anaerobic nitrogen-fixing consortia consisting of clostridia isolated from gramineous plants. Applied and Environmental Microbiology, 70(5), 3096–3102. https://doi.org/10.1128/AEM.70.5.3096-3102.2004
  28. Miyamoto, T., Kawahara, M., & Minamisawa, K. (2004). Novel endophytic nitrogen-fixing clostridia from the grass Miscanthus sinensis as revealed by terminal restriction fragment length polymorphism analysis. Applied and Environmental Microbiology, 70(11), 6580–6586. https://doi.org/10.1128/AEM.70.11.6580-6586.2004
  29. Molina-Montenegro, M. A., Ballesteros, G. I., Castro-Nallar, E., Meneses, C., Gallardo-Cerda, J., & Torres-Díaz, C. (2019). A first insight into the structure and function of rhizosphere microbiota in Antarctic plants using shotgun metagenomic. Polar Biology, 42, 1825–1835. https://doi.org/10.1007/s00300-019-02556-7
  30. Naylor, D., DeGraaf, S., Purdom, E., & Coleman-Derr, D. (2017). Drought and host selection influence bacterial community dynamics in the grass root microbiome. The ISME Journal, 11(12), 2691–2704. https://doi.org/10.1038/ismej.2017.118
  31. Neu, A. T., Allen, E. E., & Roy, K. (2021). Defining and quantifying the core microbiome: Challenges and prospects. PNAS, 118(51), e2104429118. https://doi.org/10.1073/pnas.2104429118
  32. Peixoto, R. J. M., Miranda, K. R., Lobo, L. A., Granato, A., de Carvalho Maalouf, P., de Jesus, H. E., Rachid, C. T. C. C., Moraes, S. R., dos Santos, H. F., Peixoto, R. S., Rosado, A. S., & Domingues, R. M. C. P. (2016). Antarctic strict anaerobic microbiota from Deschampsia antarctica vascular plants rhizosphere reveals high ecology and biotechnology relevance. Extremophiles, 20, 875–884.https://doi.org/10.1007/s00792-016-0878-y
  33. Podolich, O., Prekrasna, I., Parnikoza, I., Voznyuk, T., Zubova, G., Zaets, I., Miryuta, N., Myryuta, G., Poronnik, O., Kozeretska, I., Kunakh, V., Pirttila, A. M., Dykyi, E., & Kozyrovska, N. (2021). First record of the endophytic bacteria of Deschampsia antarctica Ė. Desv. from two distant localities of the maritime Antarctic. Czech Polar Reports,11(1), 134–153. https://doi.org/10.5817/CPR2021-1-10
  34. Prekrasna, Ie., Dzhulai, A., & Parnikoza, I. (2021). Preliminary estimates of the number and diversity of the culturable endophytic bacteria from Deschampsia antarctica and Colobanthus quitensis. Bulletin of the Ukrainian Society of Geneticists and Breeders, 19(1–2), 21–30. https://doi.org/10.7124/visnyk.utgis.19.1-2.1437
  35. Prekrasna, I., Pavlovska, M., Miryuta, N., Dzhulai, A., Dykyi, E., Convey, P., Kozeretska, I., Bedernichek, T., & Parnikoza, I. (2022). Antarctic hairgrass rhizosphere microbiomes: microscale effects shape diversity, structure, and function. Microbes and Environment, 37(2), ME21069. https://doi.org/10.1264/jsme2.ME21069
  36. Ramos, P., Rivas, N., Pollmann, S., Casati, P., & Molina-Montenegro, M. A. (2018). Hormonal and physiological changes driven by fungal endophytes increase Antarctic plant performance under UV-B radiation. Fungal Ecology, 34, 76–82. https://doi.org/10.1016/j.funeco.2018.05.006
  37. Romera, F. J., García, M. J., Lucena, C., Martínez-Medina, A., Aparicio, M. A, Ramos, J., Alcántara, E., Angulo, M., & Pérez-Vicente, R. (2019). Induced Systemic Resistance (ISR) and Fe Deficiency Responses in Dicot Plants. Frontiers in Plant Science,10, 287. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00287
  38. Saito, A., Kawahara, M., Ikeda, S., Ishimine, M., Akao, S., & Minamisawa, K. (2008). Broad distribution and phylogeny of anaerobic endophytes of cluster XIVa clostridia in plant species including crops. Microbes and Environments, 23(1), 73–80. https://doi.org/10.1264/jsme2.23.73
  39. Santoyo, G., Moreno-Hagelsieb, G., Orozco-Mosqueda, M. C., & Glick, B. R. (2016). Plant growth-promoting bacterial endophytes. Microbiological Research,183, 92–99. https://doi.org/10.1016/j.micres.2015.11.008
  40. Sarria-Guzmán, Y., Chávez-Romero, Y., Gómez-Acata, S., Montes-Molina, J. A., Morales-Salazar, E., Dendooven, L., & Navarro-Noya, Y. E. (2016). Bacterial communities associated with different Anthurium andraeanum L. plant Tissues. Microbes and Environments, 31(3), 321–328. https://doi.org/10.1264/jsme2.ME16099
  41. Shi, Y., Yang, H., Chu, M., Niu, X., Wang, N., Lin, Q., Lou, K., Zuo, C., Wang, J., Zou, Q., & Zhang, Y. (2021). Differentiation and variability in the rhizosphere and endosphere microbiomes of healthy and diseased cotton (Gossypium sp.). Frontiers in Microbiology, 12, 765269. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.765269
  42. Singh, R. P., & Jha, P. N. (2017). The PGPR Stenotrophomonas maltophilia SBP-9 augments resistance against biotic and abiotic stress in wheat plants. Frontiers in Microbiology, 8, 1945. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01945
  43. Staebe, K., Meiklejohn, K. I., Singh, S. M., & Matcher, G. F. (2019). Biogeography of soil bacterial populations in the Jutulsessen and Ahlmannryggen of Western Dronning Maud Land, Antarctica. Polar Biology, 42, 1445–1458. https://doi.org/10.1007/s00300-019-02532-1
  44. Taketani, R. G., Lançoni, M. D., Kavamura, V. N., Durrer, A., Andreote, F. D., & Melo, I. S. (2017). Dry season constrains bacterial phylogenetic diversity in a semi-arid rhizosphere system. Microbial Ecology, 73, 153–161. https://doi.org/10.1007/s00248-016-0835-4
  45. Tamošiūnė, I., Stanienė, G., Haimi, P., Stanys, V., Rugienius, R., & Baniulis, D. (2018). Endophytic Bacillus and Pseudomonas spp. modulate apple shoot growth, cellular redox balance, and protein expression under in vitro conditions. Frontiers in Plant Science, 9, 889. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00889
  46. Tarquinio, F., Attlan, O., Vanderklift, M. A., Berry, O., & Bissett, A. (2021). Distinct endophytic bacterial communities inhabiting seagrass seeds. Frontiers in Microbiology, 12, 703014. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.703014
  47. Teixeira, L. C. R. S., Peixoto, R. S., Cury, J. C., Sul, W. J., Pellizari, V. H., Tiedje, J., & Rosado, A. S. (2010). Bacterial diversity in rhizosphere soil from Antarctic vascular plants of Admiralty Bay, maritime Antarctica. The ISME Journal, 4(8), 989–1001. https://doi.org/10.1038/ismej.2010.35
  48. Walters, W., Hyde, E. R., Berg-Lyons, D., Ackermann, G., Humphrey, G., Parada, A., Gilbert, J. A., Jansson, J. K., Capo Caporaso, J. G., Fuhrman, J. A., Apprill, A., & Knight, R. (2016). Improved bacterial 16S rRNA Gene (V4 and V4-5) and fungal internal transcribed spacer marker gene primers for microbial community surveys. mSystems, 1(1), e00009-15. https://doi.org/10.1128/mSystems.00009-15
  49. Wang, Q., Garrity, G. M., Tiedje, J. M., & Cole, J. R. (2007). Naïve Bayesian classifier for rapid assignment of rRNA sequences into the new bacterial taxonomy. Applied and Environmental Microbiology, 73(16), 5261–5267. https://doi.org/10.1128/AEM.00062-07
  50. Williams, A., & de Vries, F. T. (2020). Plant root exudation under drought: implications for ecosystem functioning. New Phytologist, 225(5), 1899–1905. https://doi.org/10.1111/nph.16223
  51. Yergeau, E., Newsham, K. K., Pearce, D. A., & Kowalchuk, G. A. (2007). Patterns of bacterial diversity across a range of Antarctic terrestrial habitats. Environmental Microbiology, 9(11), 2670–2682. https://doi.org/10.1111/j.1462-2920.2007.01379.x
  52. Yergeau, E., Bokhorst, S., Kang, S., Zhou, J., Greer, C. W., Aerts, R., & Kowalchuk, G. A. (2012). Shifts in soil microorganisms in response to warming are consistent across a range of Antarctic environments. The ISME Journal, 6(3), 692–702. https://doi.org/10.1038/ismej.2011.124
  53. Yue, H., Zhao, L., Yang, D., Zhang, M., Wu, J., Zhao, Z., Xing, X., Zhang, L., Qin, Y., Guo, F., Yang, J., & Aili, T. (2022). Comparative analysis of the endophytic bacterial diversity of Populus euphratica Oliv. in environments of different salinity intensities. Microbiology Spectrum, 10(3), e0050022. https://doi.org/10.1128/spectrum.00500-22
  54. Zhang, Q., Acuña, J. J., Inostroza, N. G., Mora, M. L., Radic, S., Sadowsky, M. J., & Jorquera, M. A. (2019). Endophytic bacterial communities associated with roots and leaves of plants growing in Chilean extreme environments. Scientific Reports, 9(1), 4950. https://doi.org/10.1038/s41598-019-41160-x
  55. Zhang, Q., Acuña, J. J., Inostroza, N. G., Duran, P., Mora, M. L., Sadowsky, M. J., & Jorquera, M. A. (2020). Niche differentiation in the composition, predicted function, and cooccurrence networks in bacterial communities associated with antarctic vascular plants. Frontiers in Microbiology, 11, 1036. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.01036
  56. Znój, A., Gawor, J., Gromadka, R., Chwedorzewska, K. J., & Grzesiak, J. (2022). Root-associated bacteria community characteristics of Antarctic plants: Deschampsia antarctica and Colobanthus quitensis – a Comparison. Microbial Ecology, 84(3), 808–820. https://doi.org/10.1007/s00248-021-01891-9
  57. Zuo, Y. W., Zhang, J. H., Ning, D. H., Zeng, Y. L., Li, W. Q., Xia, C. Y., Zhang, H., & Deng, H. P. (2022). Comparative analyses of rhizosphere bacteria along an elevational gradient of Thuja sutchuenensis. Frontiers in Microbiology, 13, 881921. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.881921